De Brakwaterkokkel is een karakteristieke soort van biotopen met sterk wisselende zoutgehalten (euryhalien). Minimum zoutgehalte 5‰ tot hyperhalien. Deze laatste situatie kan ontstaan wanneer een brakwaterplas tijdens een periode met veel warmte en geen neerslag voor een groot deel indampt. In omstandigheden met een open verbinding naar de zee wordt de soort bij een zoutgehalte van ca. 20‰ verdrongen door Cerastoderma edule, de gewone kokkel. Het overleven in extreme situaties is vooral afhankelijk van de duur en de snelheid van de veranderingen in het zoutgehalte. De dieren leven in stilstaand of zwak stromend water, niet op droogvallende plaatsen, op of gedeeltelijk in de fijne zand-, slik- of modderbodem, vanaf plasjes halverwege de hoog- en de laagwaterlijn tot tientallen meters diep.

Jonge dieren kruipen soms in de vegetatie. Deze bestaat in het leefgebied van C. glaucum uit kranswier (Chara sp.), ruppia (snavelruppia, Ruppia maritima en spiraalruppia, R. cirrhosa) en groot zeegras (Zostera marina).

De brakwaterkokkel komt in allerlei watertypen voor: kanalen, brede poldersloten, afgesloten kreken, inlagen, grote meren. Ook buitendijks, in kreken en inhammen met brak water, kan de brakwaterkokkel aangetroffen worden. In Nederland komt deze laatste situatie echter nauwelijks voor.